Ces taupes femelles féroces qui nous éclairent (ou pas ?) sur la différence des sexes

Rafael Jiménez Medina a appris à chasser les taupes ibériques insaisissables dans les champs du sud de l'Espagne dans les années 1980, alors qu'il était jeune doctorant en génétique à l'Université de Grenade.

Un chasseur local de taupes (Talpa occidentalis) lui a appris à capturer ces animaux solitaires, agressifs et territoriaux. Les taupes creusent des galeries souterraines et des labyrinthes dans les prairies de la péninsule ibérique, en particulier celles aux sols meubles et riches en vers de terre, leur nourriture préférée. Une telle activité peut bénéficier au sol – en l’aérant ou en le mélangeant – mais la présence des taupes et leur mouvement constant sur les terres cultivées suscitent la colère des agriculteurs, qui paient des chasseurs pour s’en débarrasser.

Jiménez Medina avait une motivation différente pour chasser ces mammifères souterrains. Son projet de doctorat consistait à visualiser et analyser leurs chromosomes, ce qui impliquait de collecter, préparer et examiner des échantillons de testicules de taupes mâles. Ses analyses en laboratoire ont conduit à une découverte curieuse : certaines des taupes qu'il avait identifiées comme étant des mâles étaient en fait génétiquement des femelles, c'est-à-dire que leurs chromosomes sexuels étaient XX (femelle) et non XY (mâle).

La confusion, nous le savons désormais, vient de la composition inhabituelle des organes reproducteurs des taupes femelles. Contrairement à la plupart des mammifères femelles, qui n'ont que des ovaires, les taupes ibériques femelles possèdent également du tissu testiculaire. Ce tissu ressemble anatomiquement aux testicules masculins mais diffère en ce qu'il produit de la testostérone mais pas de spermatozoïdes. Les organes de la taupe femelle sont composés à la fois d’une partie ovarienne et d’une partie testiculaire et sont appelés ovotestes.

De plus, les taupes femelles ont un clitoris recouvert d'un prépuce et d'apparence allongée qui ressemble à un pénis ; elles urinent à travers cette structure. Une autre caractéristique anatomique unique est que pendant le stade juvénile de ces femelles, l’orifice vaginal reste fermé.

Ses découvertes étaient si fascinantes que Jiménez Medina, après avoir terminé ses études de doctorat, a laissé de côté ses travaux d'analyse chromosomique pour se plonger dans l'étude de l'énigmatique développement sexuel de ces animaux. Son travail, et celui d’autres collègues au cours des dernières décennies, transformerait cette espèce de petit mammifère – dont chacun pourrait tenir dans la paume de la main – en un modèle pour l’étude de la masculinisation féminine et des mécanismes biologiques qui la sous-tendent.

Ces taupes et d'autres espèces dont les femelles présentent des traits typiquement masculins – comme la hyène tachetée – « sont devenues les paradigmes de la masculinisation féminine », ont écrit Jiménez Medina et ses collègues dans la Revue annuelle 2023 des biosciences animales, dans laquelle ils détaillent les récompenses et les défis de la masculinisation, via l'étude de l'anatomie et le comportement des créatures. Ces cas exceptionnels nous invitent « à reconsidérer les concepts de féminité et de masculinité » dans le domaine de la biologie de la reproduction, écrivent les auteurs.

La présence de caractéristiques sexuelles mâles et femelles chez une seule créature a été documentée chez de nombreuses espèces d'invertébrés et de poissons, mais chez les mammifères, ce phénomène est principalement limité à des cas isolés – à des rapports d'individus plutôt qu'à une espèce entière. Une telle fusion anatomique est décrite chez l'homme depuis des siècles : dès la Grèce antique, des interventions chirurgicales sur des patients présentant des organes génitaux ambigus ont été rapportées.

Autrefois appelé hermaphrodisme (en référence à Hermaphrodite, personnage de la mythologie grecque aux seins voluptueux et aux organes génitaux externes masculins), ces caractéristiques sont aujourd'hui appelées intersexuées, explique la généticienne moléculaire Francisca Martínez Real de l'Institut Max Planck de génétique moléculaire de Berlin.

Ce qui est remarquable avec les taupes, cependant, c’est que cette intersexualité ne se produit pas seulement chez quelques individus : c’est la norme chez les femmes. Et elle n'est pas exclusive aux taupes ibériques : l'intersexualité a été identifiée chez huit espèces de taupes et chez une espèce apparentée aux taupes appelées desmans, qui vivent à proximité des milieux aquatiques comme les rivières et les lacs. Ces caractéristiques masculines fournissent à ces femelles des outils pour survivre dans des environnements extrêmes. 

Le pouvoir de la testostérone

Une conséquence clé des taupes femelles ayant des ovotestes est leurs niveaux élevés de testostérone, la principale hormone sexuelle chez les mâles (essentielle au développement de la croissance masculine et des caractéristiques masculines), qui influence directement l’anatomie et le comportement des taupes femelles.

Mais leur production de testostérone est saisonnière et varie car la taille du tissu testiculaire des ovotestes change radicalement tout au long de l’année, explique Martínez Real, qui a commencé à étudier la régulation du développement sexuel chez les mammifères dans le laboratoire de Jiménez Medina au début des années 2000. À la fin de l'automne, pendant l'hiver et au début du printemps, le sol se remplit de vers de terre et la vie devient plus facile pour les taupes. À ce moment-là, le tissu testiculaire se contracte et les femelles sont donc moins agressives. Entre septembre et mai – et plus intensément entre novembre et mars – les femelles permettent aux mâles d'entrer sur leur territoire pour s'accoupler, explique Jiménez Medina. En dehors de la période d'accouplement, les interactions entre les deux sexes se réduisent principalement à des affrontements territoriaux.

Pendant les mois d’été, les choses se compliquent. En cette période de sol sec et dur et de nourriture rare, il est plus difficile pour les animaux de creuser des tunnels et des galeries, et il leur faut plus de force. La partie testiculaire de l'ovoteste s'agrandit et les taux sanguins de testostérone chez les femelles sont en moyenne de 2,62 nanogrammes par millilitre chez les adultes et de 5,5 ng/ml chez les juvéniles. Ces chiffres sont du même ordre de grandeur que ceux des mâles à la même période : 4,9 ng/ml chez les adultes et 3,9 ng/ml chez les juvéniles. A titre de comparaison, une femme adulte a des taux de testostérone d'environ 0,5 ng/ml, soit l'équivalent d'un dixième de ceux d'un homme adulte moyen, à environ 5 ng/ml de testostérone.

La manière exacte dont ces variations saisonnières de la production de testostérone se produisent chez les femmes reste une question sur laquelle Jiménez Medina et ses collègues étudient encore. Ce qui est clair, c'est que les niveaux de testostérone plus élevés donnent aux taupes femelles la musculature nécessaire pour accomplir des tâches clés : construire des galeries, aménager des terrains de chasse pour attraper des vers de terre, défendre leur territoire. "La musculature qu'elles ont est impressionnante", explique Jiménez Medina. Lorsque vous disséquez une taupe, qu'elle soit féminine ou masculine, ce que vous voyez, ce sont les muscles d'un bodybuilder, dit-il.

"La testostérone est liée à l'agressivité chez toutes sortes de mammifères et autres vertébrés", explique Jenny Graves, généticienne évolutionniste à l'Université de La Trobe en Australie qui a étudié la détermination sexuelle chez les mammifères. Bien que chez la plupart des espèces de mammifères, le mâle soit le plus grand, le plus fort et le plus agressif, elle dit qu'il est très intéressant de voir des exemples comme les taupes, dans lesquelles ce sont les femelles qui protègent leur territoire.

Réarrangements du génome

Chez les mammifères, le sexe est déterminé génétiquement, l'intersexualité des femelles taupes doit donc avoir une base génétique. À la recherche d'indices, Martínez Real et Jiménez Medina ont fait partie d'une équipe qui a analysé les génomes de la taupe ibérique et d'un de ses parents, la taupe à nez étoilé (Condylura cristata), dont les femelles développent également des ovotestes.

L'équipe a découvert que les génomes des deux espèces présentent des altérations qui affectent l'activité de gènes clés impliqués dans la production de testostérone et le développement des testicules, modifiant quand et dans quelle mesure les gènes sont activés ou désactivés dans les organes sexuels des femelles, comme indiqué dans Science in 2020.

L’une de ces altérations affecte l’activité d’un gène appelé CYP17A1, qui code pour une enzyme qui contrôle la production d’hormones sexuelles mâles, dont la testostérone. Les taupes ibériques et à nez étoilé possèdent trois copies de ce gène, alors que la plupart des mammifères n'en ont qu'une. Mais les deux copies supplémentaires du gène ne fonctionnent pas et le changement important réside dans une copie modifiée d’une séquence d’ADN proche qui régule l’activité du gène. Cette modification des éléments régulateurs augmente l'activité du CYP17A1 dans les testicules des mâles et dans le tissu testiculaire des ovotestes des femelles, entraînant une augmentation de la production de testostérone chez les deux sexes.

De plus, chez les mammifères, il existe un autre gène, le CYP19A1, qui n'est généralement actif que dans les ovaires et qui convertit la testostérone en hormones féminines. Ce gène pourrait inverser les effets de l’augmentation de la production de testostérone due aux modifications du gène CYP17A1. Mais chez les taupes, le CYP19A1 n’est activé que dans la partie ovarienne de l’ovoteste, pas dans la partie testiculaire. Cela signifie qu’il n’interfère pas avec la production de testostérone.

Une troisième altération affecte l’activité d’un autre gène encore, appelé FGF9, qui contribue au développement des testicules chez les mammifères. La taupe ibérique et la taupe à nez étoilé ont toutes deux un morceau d’ADN inversé dans une région clé dans la régulation de ce gène. En conséquence, ont découvert Martínez Real et ses collègues, le gène est actif dans les organes reproducteurs des femelles au cours du développement embryonnaire, alors que chez d'autres mammifères, il n'est actif que chez les mâles. Son activité retarde le développement ovarien et favorise le développement du tissu testiculaire de ce qui deviendra plus tard ovotestes, explique Martínez Real.

Les expériences qui ont introduit de telles altérations génétiques chez la souris ont montré qu'elles jouent un rôle dans le développement de femelles présentant des traits masculinisés. Ces souris – mâles et femelles – ont reçu une copie supplémentaire de la séquence qui régule l’activité du CYP17A1 et ont produit de plus grandes quantités de testostérone : les femelles en produisaient deux fois plus que les femelles dont le génome n’était pas modifié, et les mâles en produisaient trois fois plus que les mâles non modifiés. Pendant ce temps, des souris femelles conçues pour augmenter l’activité du gène FGF9, de manière similaire à son augmentation chez les taupes, ont développé des testicules.

Différentes manières d'être une femelle

La présence d’ovotestes, de gros muscles et un comportement agressif rendent-ils ces taupes femelles moins « féminines » ? Jiménez Medina dit que la réponse est non. "D'un point de vue biologique, la chose la plus féminine est de devenir mère", dit-il, puisque les formes sexuelles anatomiques femelle-mâle existent dans le but de la reproduction sexuée. Et les taupes femelles remplissent ce rôle sans problème : elles ont environ quatre petits par an, dont elles s'occupent et allaitent pendant environ un mois. «Ils construisent un nouveau nid spécialement aménagé pour mettre bas et allaiter leurs petits», explique Jiménez Medina, et ils le font en utilisant des couches de feuilles sèches qui servent probablement à assurer l'imperméabilité et l'isolation thermique.

Les taupes femelles sont également des nourrices très efficaces. Leurs petits peuvent augmenter leur poids à la naissance jusqu’à 45 grammes après un mois de lactation, ce qui reflète peut-être la haute qualité nutritionnelle du lait maternel. Les femelles d’un poids moyen de 53,5 grammes peuvent produire des portées d’un poids moyen de 144,12 grammes au sevrage, ce qui suggère un effort de reproduction plus élevé que celui des autres mammifères femelles – en particulier plusieurs espèces de musaraignes – avec lesquels elles ont été comparées.

En termes biologiques, les taupes femelles montrent clairement qu'il n'existe pas une seule façon d'être une femelle et que, dans des cas exceptionnels, le développement de traits masculinisés pourrait être lié à l'adaptation à un environnement difficile, comme vivre sous terre.

Kay Holekamp, écologiste comportementaliste à la Michigan State University qui étudie les hyènes tachetées femelles depuis des décennies, affirme qu'elles et les taupes femelles ont un étrange mélange de traits. Mais dire que ces femelles sont masculinisées « n’est qu’une fraction de l’histoire », ajoute-t-elle : certains aspects de leur système nerveux et de leurs répertoires comportementaux ne sont pas du tout masculinisés et sont, en fait, « très féminins ».

« Ce qui est intéressant à propos de ces animaux, dit-elle, c’est qu’en fin de compte, ce sont des chimères. »

Article traduit par Debbie Ponchner

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Autres mammifères femelles aux traits masculinisés

Les Talpids, famille qui comprend les taupes et leurs proches cousins les desmans, ne sont pas les seuls mammifères à avoir des femelles aux caractéristiques anatomiques et aux comportements typiquement masculins. 

Chez les hyènes tachetées (Crocuta crocuta), les femelles sont agressives, plus grandes que les mâles et possèdent un pseudopénis à travers lequel elles urinent, s'accouplent et mettent bas. Comme dans le cas des taupes, la testostérone joue un rôle important dans leur comportement.

Les lémuriens, endémiques de l'île de Madagascar, ont des femelles dotées d'un clitoris qui ressemble à un pénis. Ce sont eux qui dominent dans leurs sociétés hiérarchiques. Les femelles capucins et singes-araignées ont également un clitoris allongé.

 Les éléphants femelles ont également un clitoris allongé – le leur ressemble au pénis mâle. La structure sociale des éléphants est matriarcale et l’accouplement n’est possible qu’avec la coopération des femelles.

—Alejandra Manjarrez

Traduit et publié avec l'aimable autorisation de Knowable Magazine. L'article original est à retrouver ICI.