"Pirater" la photosynthèse pourrait-il être la clé de l'augmentation du rendement des cultures ?

Cet article a été publié initialement sur le site de la revue Knowable Magazine from Annual Reviews et traduit avec leur aimable autorisation.

L'été dernier, une sécheresse généralisée aux États-Unis a réduit d'un tiers le rendement des cultures, le maïs, le blé, l'orge et d'autres plantes ayant souffert d'une chaleur excessive et d'un manque d'eau. C'est un scénario qui risque de devenir plus courant à mesure que le changement climatique rendra une grande partie du monde plus chaude et plus sèche.

Les scientifiques tentent d'enseigner aux anciennes cultures quelques nouveaux trucs qui leur permettront de prospérer dans ces conditions plus difficiles. Ils se tournent vers les secrets que recèlent des plantes comme les ananas, les orchidées et les agaves. Ces plantes, ainsi que d'autres, ont modifié la photosynthèse d'une manière qui leur permet de prospérer lorsqu'il fait chaud et sec, et même de résister à des périodes de sécheresse intense.

De nombreuses orchidées, par exemple, vivent dans les coins et les recoins des arbres où elles ne reçoivent de l'eau que lors de pluies sporadiques, tandis que d'autres, comme les agaves, prospèrent dans les sols rocheux des prairies désertiques. Si les scientifiques parvenaient à faire en sorte que les plantes cultivées, comme le riz et le blé, ressemblent davantage à ces espèces tolérantes à la chaleur, il serait possible de cultiver des terres qui ne peuvent pas être exploitées actuellement. Selon les chercheurs, dans de bonnes conditions, le rendement de certaines cultures pourrait augmenter de 50 % ou plus.

Les travaux ne sont pas encore terminés, mais ils pourraient être essentiels. Le changement climatique devrait provoquer davantage de sécheresses et rendre les terres agricoles moins productives. Dans le même temps, le nombre de personnes que le monde doit nourrir passera de 8 à 10 milliards d'ici la fin du siècle.

"Il est de plus en plus évident que le changement climatique va constituer un défi de taille", explique Xiaohan Yang, biologiste moléculaire des plantes au Laboratoire national d'Oak Ridge, dans le Tennessee. "Ces plantes constituent une solution naturelle pour atténuer le changement climatique".

Le problème de la photosynthèse

Traditionnellement, les améliorations des cultures proviennent du ciblage de caractéristiques telles que la taille de la plante, sa résistance aux parasites ou la durée de sa saison de croissance. Mais ces dernières années, les scientifiques se sont intéressés à la photosynthèse, le processus de croissance des plantes qui alimente presque toute la vie sur Terre.

La photosynthèse utilise la lumière du soleil, l'eau et le dioxyde de carbone pour fabriquer des sucres et d'autres molécules dont les plantes ont besoin. Mais dans les environnements secs ou chauds, le double besoin en eau et en dioxyde de carbone pose un dilemme : pour laisser entrer le dioxyde de carbone, les plantes doivent maintenir ouverts de petits pores sur leurs feuilles. Mais ces mêmes pores laissent également sortir la vapeur d'eau. Lorsqu'il fait chaud et sec, cela peut entraîner une perte d'eau fatale, une photosynthèse inefficace ou les deux.

De nombreuses plantes adaptées aux environnements secs présentent des caractéristiques permettant d'économiser l'eau, notamment des feuilles charnues. L'orchidée, l'ananas, l'agave et le sédum, illustrés ci-dessus, font partie des plantes qui ont également modifié le processus de photosynthèse de manière à minimiser la perte d'eau.

CRÉDIT PHOTO : BARI PARAMARTA, MICROGEN, KENWIEDEMANN, CAMARALENTA / ISTOCKPHOTO.COM

La photosynthèse se déroule toutefois en deux étapes principales, ce qui offre aux scientifiques une ouverture sur laquelle travailler. Dans la première partie de la photosynthèse, appelée "réactions lumineuses", la plante capte les photons du soleil. L'objectif principal de cette étape est de créer des molécules stockant de l'énergie qui alimenteront les réactions de l'étape suivante. C'est un peu comme faire le plein d'essence pour être prêt à l'action.

La deuxième étape du processus, les "réactions obscures", ne nécessite pas de lumière. Une enzyme appelée rubisco saisit le dioxyde de carbone qui a pénétré dans la feuille et le fixe à une molécule appelée RuBP. L'énergie solaire captée et stockée précédemment est utilisée pour alimenter des réactions qui créent un sucre simple à partir du carbone. La plante peut utiliser les sucres pour fabriquer des molécules plus complexes.

Cette version de la photosynthèse est le mode de fonctionnement de 85 % des plantes, y compris la plupart des arbres et des principales cultures vivrières (riz, blé, soja, etc.). Ces plantes sont appelées plantes C3 parce qu'elles fabriquent une molécule à trois carbones dans l'une des premières étapes de la photosynthèse.

Bien que seule la première partie de la photosynthèse nécessite de la lumière, dans la plupart des plantes, les deux parties du processus - y compris la capture du CO2 - se déroulent en même temps, lorsque le soleil brille. S'il fait chaud, les pores de la feuille restent ouverts et perdent de l'eau, ou se ferment et empêchent l'accès au CO2 de l'air. Si les pores se ferment, la concentration de CO2 à l'intérieur de la feuille diminue et il y a donc moins de CO2 pour la photosynthèse. Pire encore, cela peut vraiment gâcher le travail, car l'enzyme rubisco commence à prendre de l'oxygène à la place. Cela déclenche un processus de gaspillage appelé photorespiration, au cours duquel la plante doit rejeter une partie du carbone qu'elle a laborieusement collecté. La photorespiration peut réduire de 40 % l'efficacité de la fixation du carbone, ce qui entraîne un retard de croissance des plantes.

La photosynthèse se déroule en deux étapes principales, mais une seule nécessite de la lumière. Les réactions dépendantes de la lumière (à gauche) génèrent des molécules à haute énergie qui alimentent la deuxième étape, les réactions de l'obscurité (à droite), au cours desquelles le dioxyde de carbone est converti en sucres. Chez de nombreuses plantes, les deux séries de réactions se déroulent pendant la journée. Mais certaines plantes n'effectuent les réactions sombres que la nuit, en recueillant le dioxyde de carbone lorsqu'il fait relativement frais, ce qui permet d'éviter la perte d'eau des feuilles.

Les plantes ont trouvé deux moyens légèrement différents de contourner le problème et les scientifiques espèrent pouvoir les exploiter tous les deux. Certaines plantes utilisent un processus appelé métabolisme acide crassulacé, ou CAM (Crassulacean acid metabolism): Elles absorbent du CO 2 pendant la nuit, lorsqu'il fait relativement frais, et le concentrent et le stockent jusqu'à ce qu'il puisse être utilisé pendant la journée pour fabriquer des sucres. D'autres plantes - appelées plantes C4 - concentrent et stockent le dioxyde de carbone dans des cellules spécialisées, évitant ainsi la photorespiration, qui est un gaspillage.

Dans les deux cas, ces plantes ont séparé la partie de la photosynthèse qui capte le dioxyde de carbone de l'air de la partie du processus où la rubisco capte le CO2 et commence le processus de transformation en sucre. Les plantes CAM séparent les processus en fonction de l'heure de la journée, et les plantes C4 les séparent physiquement dans différentes parties de la plante.

Ces adaptations aident les plantes de deux manières différentes. Tout d'abord, elles permettent d'économiser de l'eau, en laissant la plante se débrouiller avec moins. Tout aussi important, en limitant les effets de gaspillage de la photorespiration, elles permettent aux plantes de croître davantage avec la même quantité de nutriments.

La stratégie CAM

La CAM tire son nom des Crassulaceae, la famille de plantes succulentes dans laquelle elle a été observée pour la première fois. Cette stratégie, avec son étape supplémentaire, a évolué à partir de quelque 20 millions d'années.

Les plantes CAM ouvrent les pores de leurs feuilles, appelés stomates, la nuit, lorsqu'il fait relativement frais. Ensuite, au lieu d'utiliser la rubisco, l'enzyme qui capte le CO2 et dont dépendent les plantes en C3, les plantes CAM utilisent une enzyme appelée PEP pour capter le CO2. Contrairement à la rubisco, la PEP est très spécifique au CO2 et ne capte pas l'oxygène. La plante convertit ensuite le CO2 en un produit chimique appelé malate et le range pour la nuit dans un placard cellulaire appelé vacuole.

Lorsque le soleil se lève, les plantes CAM peuvent fermer leurs stomates pour conserver l'eau, car elles ont déjà stocké du carbone dans la vacuole. Ce carbone peut alors être reconverti en C02 et utilisé par la rubisco pour fabriquer les molécules dont la plante a besoin.

Le dioxyde de carbone nécessaire à la photosynthèse pénètre dans les plantes par les pores de leurs feuilles. La plupart des plantes utilisent la photosynthèse en C3 (à gauche), au cours de laquelle l'enzyme rubisco (orange) capte le dioxyde de carbone et l'envoie le long de la chaîne de montage de la photosynthèse. Mais l'eau peut s'échapper par les mêmes pores qui laissent entrer le CO2. Certaines plantes contournent ce problème en maintenant leurs pores fermés pendant la chaleur de la journée. Ces plantes CAM (au milieu) utilisent une autre enzyme, la PEP carboxylase (en rose), pour capter le dioxyde de carbone. Il est converti en une forme stockable, le malate, puis retransformé en dioxyde de carbone et transmis à la rubisco pendant la journée. Une troisième stratégie, la C4 (à droite), maintient la rubisco loin des pores de la plante et entourée de dioxyde de carbone pour des raisons d'efficacité. La rubisco fait son travail dans des cellules séparées de la feuille, les cellules de la gaine du faisceau.

De nombreux scientifiques pensent que la CAM est une cible prometteuse pour l'ingénierie. Étant donné que la CAM a évolué indépendamment à de nombreuses reprises dans de nombreuses plantes différentes, il ne devrait pas y avoir d'obstacle fondamental à l'induction du processus dans les plantes non-CAM, écrivent Katharina Schiller et Andrea Bräutigam dans la 2021 Annual Review of Plant Biology.

En fait, le CAM semble s'appuyer sur des enzymes et d'autres mécanismes moléculaires que l'on trouve déjà dans les plantes C3 - elles les utilisent simplement de manière différente à des moments différents. Cela suggère qu'il est possible de réutiliser des gènes déjà existants dans des plantes normales pour en faire des plantes CAM.

Les complexités de la CAM

Mais cela est plus facile à dire qu'à faire. Pour fabriquer une plante CAM, les chercheurs doivent créer des voies biochimiques permettant non seulement de produire du malate la nuit, mais aussi de transporter le malate dans la cellule et de libérer le CO2 au moment opportun.

Pour l'instant, les scientifiques s'efforcent toujours de comprendre suffisamment bien la CAM pour pouvoir la contrôler. Il s'agit d'un travail minutieux qui s'est étalé sur plusieurs décennies, et il reste encore des questions sans réponse. Une grande partie des connaissances actuelles provient de l'étude de la plante à glace commune (Mesembryanthemum crystallinum), qui est capable de passer du métabolisme C3 au CAM. En étudiant les différences entre les deux métabolismes, les scientifiques ont pu comprendre un grand nombre des processus qui doivent être mis en œuvre pour que le CAM fonctionne. Et le diable se cache dans les détails.

Par exemple, les scientifiques ont identifié 13 enzymes et protéines régulatrices qui semblent être impliquées dans le stockage du CO2 sous forme de malate, puis dans sa restitution. Pour mieux comprendre le rôle de chacune d'entre elles, le biologiste moléculaire des plantes John C. Cushman, de l'université du Nevada à Reno, et ses collègues ont inséré les gènes de chacune d'entre elles dans une plante qui n'est pas une CAM, le cresson de Virginie (Arabidopsis thaliana, le rat de laboratoire des sciences végétales). Ils ont ensuite mesuré l'impact de chaque gène. Ils ont également mesuré où, dans les cellules, les protéines régulatrices et les enzymes étaient mises à contribution.

La plupart des gènes impliqués dans la production de malate augmentaient au moins un peu le malate lorsqu'ils étaient activés un par un. Et la plupart de ceux impliqués dans le retour du malate au CO2 le diminuaient, a rapporté l'équipe en 2019 dans Frontiers in Plant Science.

Les effets de la sécheresse, que l'on voit ici sur une photo de 2013 d'un champ de soja du Texas, sont devenus bien trop courants avec le réchauffement climatique.

Cushman et ses collègues se sont également intéressés à une autre caractéristique des plantes CAM : l'épaisseur de leurs feuilles. De nombreuses plantes CAM ont des feuilles épaisses et charnues, une caractéristique appelée succulence qui les aide à retenir et à stocker l'eau (pensez à la tige d'un cactus, aux feuilles d'une plante de jade ou d'une orchidée). Ce trait semble être important, car la succulence semble rendre la CAM plus efficace, ce qui aide la feuille à retenir le CO2 stocké. En utilisant les gènes du raisin de cuve qui font que le fruit devient charnu et mûrit, les chercheurs ont augmenté la succulence du cresson de fontaine, créant des feuilles qui stockent plus d'eau que la normale.

Avec autant de mécanismes compliqués à coordonner, il y a encore beaucoup de travail à faire. Schiller et Bräutigam soulignent qu'il ne suffit pas de savoir quels gènes doivent être activés pour obtenir la production de certaines enzymes. Il faut aussi que les gènes soient activés aux bons endroits et aux bons moments, et qu'ils produisent la bonne quantité de protéines.

"Je dirais que d'ici cinq ans, nous devrions avoir une assez bonne idée de ce qui va fonctionner ou non", dit Cushman.

Yang, du Laboratoire national d'Oak Ridge, est optimiste quant à l'efficacité de l'ingénierie CAM, car l'évolution a trouvé la même solution de nombreuses fois de manière indépendante. Selon lui, si l'on y consacre suffisamment de temps et d'efforts, la biologie synthétique et l'édition du génome seront en mesure de reproduire le processus.

Comment le maïs s'y prend-il ?

Une autre approche pour maintenir l'efficacité de la photosynthèse, même par temps chaud et sec, consiste à introduire des caractéristiques C4 dans les plantes C3. Bon nombre de nos cultures céréalières sont déjà des plantes C4, notamment le maïs, la canne à sucre et le sorgho, et il est prouvé que cette caractéristique a évolué indépendamment plus de 60 fois. (Le C4 doit son nom à une molécule caractéristique à quatre carbones produite par les plantes pendant la photosynthèse, par rapport à la molécule à trois carbones produite par les plantes C3).

La rubisco, l'enzyme qui s'empare du dioxyde de carbone pendant la photosynthèse, s'empare parfois de l'oxygène à la place, ce qui bloque la chaîne de montage de la photosynthèse. Les plantes C4 (à droite) empêchent ce phénomène en gardant la rubisco séquestrée dans les cellules de la gaine du faisceau, les anneaux bleus en forme de couronne au centre des feuilles dans ce diagramme simplifié. Chez les plantes C3 ordinaires (à gauche), la rubisco se trouve dans les cellules du mésophylle et est la première enzyme à saisir le carbone qui entre dans la feuille.

Les plantes en C4 convertissent également le CO2 en malate, qui peut être stocké, avant de l'envoyer dans la chaîne de production des sucres. Les plantes C4 ont développé une anatomie foliaire particulière : elles regroupent deux types de cellules foliaires - les cellules du mésophylle et les cellules de la gaine - en cercles concentriques. Le dioxyde de carbone pénètre dans les cellules du mésophylle, comme chez les plantes en C3. Mais chez les plantes C4, l'enzyme rubisco n'est séquestrée que dans les cellules de la gaine du faisceau. Cette disposition permet à l'enzyme d'être entourée de CO2 et éloignée de l'oxygène, ce qui minimise le gaspillage de la photorespiration.

Les pores des plantes en C4 ne s'ouvrent pas uniquement la nuit, et ces plantes sont généralement moins économes en eau que les plantes CAM, mais deux fois plus efficaces que les plantes C3. Leur grand avantage est qu'en séquestrant la rubisco dans les cellules de la gaine du faisceau, elles réduisent la photorespiration.

Si le riz était transformé en une plante C4, "les modèles prévoient que le rendement pourrait augmenter de 50 % ; l'efficacité de l'utilisation de l'eau serait considérablement améliorée, tout comme l'efficacité de l'utilisation de l'azote", explique Jane Langdale, généticienne à l'université d'Oxford au Royaume-Uni, qui dirige le projet C4 Rice, un effort de longue haleine de plusieurs groupes de recherche financés par la Fondation Bill et Melinda Gates.

Il y a deux ans, les chercheurs du projet ont introduit cinq gènes du maïs dans un plant de riz. Ils ont pensé que ces cinq gènes étaient le nombre minimum nécessaire pour les réactions de base : Transformer le CO2 en malate, puis à nouveau en CO2. Tous les gènes ont produit les protéines prévues, et les plants de riz n'ont subi aucun dommage. Qui plus est, le riz modifié a bien créé du malate. Mais il n'a pas reconverti le malate en CO2, et les chercheurs tentent toujours de comprendre pourquoi. Les chercheurs tentent toujours de comprendre pourquoi. "C'est l'objet principal de nos recherches pour l'instant", explique M. Langdale.

Néanmoins, ces travaux ont suffi à convaincre Langdale et ses collègues qu'ils peuvent faire fonctionner des parties du métabolisme du C4 dans le riz. Au minimum, ils seraient heureux de voir la photosynthèse en C4 fonctionner aux côtés de la photosynthèse en C3.

Confrontation CAM vs. C4

Bien que les approches C4 et CAM présentent des similitudes, elles ont des forces et des faiblesses différentes. La CAM est relativement plus simple, puisqu'il n'est pas nécessaire d'arranger les cellules des feuilles de la manière spéciale du C4. Et comme de nombreuses plantes existantes présentent à la fois des caractéristiques C3 et CAM, il y a lieu de penser que même des voies CAM partielles seront un avantage pour les plantes, dit Cushman. En outre, la CAM est plus économe en eau.

D'autre part, le C4 est plus susceptible de créer des gains importants dans les rendements des cultures tout en augmentant l'efficacité de l'utilisation de l'eau par rapport aux plantes C3, dit Langdale.

"La CAM n'a jamais évolué pour augmenter le rendement ou la biomasse. La CAM a évolué comme un mécanisme de survie dans des conditions de stress sévère", explique-t-elle. "Je ne pense donc pas que l'on veuille un jour introduire la CAM pour augmenter le rendement. Par contre, il est possible de concevoir des CAM pour les utiliser sur des terres marginales, par exemple."

Il est même possible que vous puissiez faire les deux : introduire des caractéristiques de CAM dans des plantes en C4 comme le maïs pour les rendre encore plus efficaces dans l'utilisation de l'eau, dit Cushman.

Dans les deux cas, il n'est pas encore certain que des cultures commerciales soient possibles. Selon M. Yang, il est clair que les MCA peuvent être incorporées à des plantes en C3, mais il reste à savoir si des cultures utiles en résulteront. Si c'est le cas, il estime qu'il faudra environ 10 ans avant qu'elles ne soient disponibles.

"La première étape est de savoir si nous pouvons le faire. Je pense que oui", dit-il. "Mais ensuite, pouvons-nous l'optimiser ? C'est la question suivante."

Le projet C4 Rice, pour sa part, a pris de l'ampleur en 2006, étant entendu qu'il s'agirait d'un effort à long terme nécessitant beaucoup de recherche fondamentale. Selon le calendrier initial, ce n'est pas avant 2039 que le projet prévoit de remettre un plant de riz C4 fonctionnel aux sélectionneurs commerciaux.

Dans la phase actuelle, les chercheurs tentent de créer un prototype de riz présentant les caractéristiques de base du C4, et il faudra probablement attendre encore quatre ou cinq ans avant de savoir avec certitude si le riz C4 fonctionnera. Ils doivent trouver le moyen d'amener la plante à retransformer le malate en CO2, et ils aimeraient pouvoir augmenter la taille des cellules autour des nervures de la feuille, ce qui constituerait une étape vers la spécialisation des cellules de la gaine du faisceau, entre autres choses.

"C'est vraiment difficile à prévoir. Nous avons l'impression d'être toujours à la pointe du développement technologique", explique M. Langdale. "Et donc ce que cela signifie, c'est que nous faisons deux pas en avant, un pas en arrière, deux pas en avant, un pas en arrière - ce qui fait partie de l'excitation, mais aussi de la frustration."

Traduit et publié avec l'aimable autorisation de Knowable Magazine. L'article original est à retrouver ICI.